Pierwsze wzmianki o Tolkmicku to legendy, do XII wieku tereny te były zamieszkiwane przez pruskie plemiona. W latach 1233 – 1283 Prusowie zostali podbici przez Krzyżaków. Około 1300 roku osada uzykała przywilej lokalizacyjny. Pierwszy pisemny zapis nazwy miasta pochodzi  z 1326 roku, 21 marca 1351 roku Wielki Mistrz Krzyżacki odnowił przywilej miejscki miasta Tolkmicko, w 1359 roku miejscowość uzyskała przywilej rybołustwa. 1466 po zakończeniu wojny trzynastoletniej Królestwa Polskiego z Zakonem Krzyżackim Tolkmicko znalazło się granicach Polski i pozostało w nich do 1772 roku. Po I rozbiorze Polski w 1772 roku miasto weszło w skład Prus Wschodnich. Podczas II Wojny Światowej miejscowość została dotkliwie zniszczona, połowa mieszkańców uciekła.

Po wojnie w Tolkmicku funkcjonowały zakłady przetwórstwa spożywczego oraz port morski. W chwili obecnej  w porcie morskim w Tolkmicku funkcjonuje jedyna na Zalewie Wiślanym jednostka ratownictwa morskiego SAR. Przy nabrzeżu południowym wybudowaną przystań jachtową dla jednostek turystycznych, do dyspozycji żeglarzy budynek z sanitariatami, na przystani są przyłącza prądowe oraz instalacja wodna.

W Tolkmicku znajduje się kilka zabytków którę warto zobaczyć: Kościół Św. Jakuba, baszta gotycka, dworzec kolejowy z 1867 roku, na południe od miasta, na obszarze Parku Krajobrazowego Wysoczyzny Elbląskiej znajdują się pozostałości staropruskiego grodziska Wały Tolkmita.